12-10-18 水稻-稻瘟病互作文献综述
南京农业大学学报 2012,35(5):1-8 Journal of Nanjing Agricultural University http :==================================================================================================================================================================//https://www.sodocs.net/doc/d214984089.html, 收稿日期:2012-07-05
基金项目:国家自然科学基金项目(30900888,31171516);江苏省自然科学基金项目(BK2009306);国家转基因生物新品种培育重大专项
(2009ZX08009-040B ,2011ZX08009-003)
作者简介:张红生,博士,教授,研究方向为水稻遗传育种,Tel :025-********,E?mail :hszhang@https://www.sodocs.net/doc/d214984089.html, 三*通讯作者三
张红生,吴云雨,鲍永美.水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展[J ].南京农业大学学报,2012,35(5):1-8
水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展
张红生*,吴云雨,鲍永美
(南京农业大学作物遗传与种质创新国家重点实验室,江苏南京210095)
摘要:水稻-稻瘟病菌互作已成为研究植物与病原物互作的模式系统,本文从稻瘟病菌侵入机制二效应分子功能二水稻抗稻瘟病免疫系统及抗病基因和无毒基因的互作等方面对水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展进行了综述,并对有待进一步研究的问题进行了讨论和展望三
关键词:水稻;稻瘟病菌;互作
中图分类号:Q945.8;S332.2 文献标志码:A 文章编号:1000-2030(2012)05-0001-08
Advances on the mechanism of interaction between rice and blast fungus
ZHANG Hong?sheng *,WU Yun?yu ,BAO Yong?mei (State Key Laboratory of Crop Genetics and Germplasm Enhancement ,Nanjing Agricultural University ,Nanjing 210095,China )Abstract :The interaction between plant and pathogens is a hot spot in the field of plant pathology in recent years ,and the corresponding results establish the theoretic foundation for the plant resistance mechanism and resistance breeding.The specific interaction between rice and blast fungus ,Magnaporthe oryzae has become the model system for studying the plant?pathogen interaction mechanisms.This paper reviewed the advances on interaction mechanism between rice and M.oryzae including the
mechanisms of the rice blast infection ,the function of effector ,the rice immune system and the interaction between resistance gene in rice and avirulence gene in M.oryzae .Key words :rice ;Magnaporthe oryzae ;interaction 由子囊菌Magnaporthe oryzae 引起的稻瘟病是一种世界性的水稻病害,严重影响我国水稻生产和粮食安全三随着水稻和稻瘟病菌全基因组测序计划的相继完成,水稻-稻瘟病菌的互作机制研究已成为植物-病原物互作机制研究的模式系统[1-2]三深入研究稻瘟病菌入侵机制二病菌效应分子(effector )的功能二无毒基因-抗病基因之间的互作及水稻响应机制等,对利用抗病遗传育种和遗传工程手段控制稻瘟病危害二保障水稻生产具有十分重要的意义三
1 稻瘟病菌的侵染过程
在合适的环境条件下,稻瘟病菌的分生孢子可以侵染各个生育时期的水稻组织,包括叶二茎二节和穗等三稻瘟病菌的侵染和致病周期是由一系列明显可分的发育过程所组成:孢子附着到寄主表皮,孢子萌发,芽管发育,附着胞形成,产生侵入钉,在寄主植物中生长等(图1)[3]三侵入过程始于具有3个细胞的稻瘟病菌分生孢子,通过顶端分泌的黏合物使孢子紧紧附着锚定在水稻叶片表面,并在分生孢子顶端萌发芽管,芽管进一步分化成圆顶状的附着胞,这个过程受细胞周期调控[4]三附着胞的形成一般受坚硬的叶片疏水区诱导,叶片表面的角质素和脂质等也能诱导附着胞的形成[5-6]三在芽管形成过程中分生孢子中的1个细胞核会游动到芽管中进行有丝分裂,形成子细胞核后返回到分生孢子中,孢子中的3个细胞核和其他物质随后发生自噬作用(autophagy )被全部降解,子细胞核移动到附着胞中[4]三附着胞成熟后,其体内会积累高浓度的甘油类溶质,产生高达8MPa 的膨压三
附着胞的细胞壁富含甲壳质,在细胞壁和细胞膜之间有一层黑色素,黑色素对附着胞的侵染十分重
2
南 京 农 业 大 学 学 报第35卷要三早期的研究表明,不能形成黑色素的突变体菌株,因为不能产生足够大的膨压,失去致病性[7-8]三由黑色素作为结构屏障而产生的膨压会转化为机械力,迫使附着胞上的侵入钉刺穿寄主叶片表皮进入到叶肉细胞中三初级侵入菌丝在寄主细胞中吸收营养后产生次级菌丝,次级菌丝通过寄主细胞胞间连丝扩散
三
到邻近的细胞中[9]三侵染后72h,在受侵染的叶片表面形成可见的坏死症状,即病斑[10] Array
图1 稻瘟病菌生命周期[9]
Fig.1 The life cycle of Magnaporthe oryzae[9]
2 效应分子的功能研究
在稻瘟病菌的侵染和致病过程中,有利于致病过程完成的基因通常被称为致病性基因(pathogenicity genes)三这些基因对稻瘟病菌在水稻体外完成其生命周期可能不是十分重要,但对稻瘟病菌的侵入和病害的发展是必需的[11]三效应分子基因就属于这一类基因,它们大部分编码小分子分泌蛋白,可以诱导改变寄主细胞的结构和功能,促进病原物侵入,抑制或激活效应分子诱导的免疫反应[12]三大部分效应分子通过基因组测序和转录组学等生物信息学方法被鉴定,通过这种方式鉴定出来的小分子分泌蛋白被称之为效应分子[13]三一些效应分子为无毒蛋白,且和寄主中的抗病蛋白之间符合 基因对基因”假说[14]三当稻瘟病菌中无毒基因突变后,具有对应抗病基因的寄主不能识别该突变菌株,导致亲和性反应即病害的发生三
随着基因组测序和基因克隆技术的发展,越来越多的稻瘟病菌效应分子被鉴定和克隆三已经克隆的稻瘟病菌效应分子大致可分为两类,一类为分泌蛋白,另一类为次生代谢产物[9],稻瘟病菌的大部分效应分子属于第一类三通过图位克隆方法克隆的PWL1和PWL2是稻瘟病菌控制对弯叶画眉草专化抗性的无毒基因[15-16]三PWL1和PWL2编码具有分泌信号序列的富含甘氨酸疏水蛋白,2个蛋白之间具有75%的氨基酸相似性三Avr?Pita是另一个通过图位克隆方法克隆的无毒基因,编码1个与非金属硫蛋白酶类似的分泌蛋白,能够直接被寄主细胞内的抗病基因Pita产物所识别[17]三AvrPiz?t[18]二Avr?Pia[19]和Avr1?CO39[20]都属于分泌蛋白家族三王建飞等[21]采用4对编码分泌蛋白的无毒基因特异性引物对31个来自中国和日本的稻瘟病菌株进行指纹分析,只有其中1个菌株没有扩增出特异性条带,也表明大部分稻瘟病菌株含有分泌蛋白类的效应分子三
对稻瘟病菌基因组测序结果表明,它至少含有1546个分泌蛋白基因[2,9],分别编码木聚糖酶二葡聚糖酶二几丁质酶及一些细胞壁降解酶类等[22-23]三Saitoh等[24]采用基因敲除手段对稻瘟病菌中的78个编码分泌蛋白基因进行分析,结果发现其中一个基因MC69和稻瘟病菌致病性相关,同时MC69在炭疽病菌中
3 第5期张红生,等:水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展
的同源基因被敲除后,对炭疽病菌在黄瓜和烟草叶片上的致病性也有影响,表明该基因在子囊菌中结构保守且对它们的致病性必不可少三Yoshida等[25]则利用重测序及相关性分析方法从分泌蛋白候选基因中克隆出3个无毒基因AvrPia二AvrPii和AvrPik/km/kp,这些结果表明通过比较基因组学和分泌信号序列研究来筛选无毒基因是一个十分有效的方法,为无毒基因的克隆开辟了新的途径三但并不是所有的无毒基因都为编码分泌蛋白基因,稻瘟病菌测序结果也表明,稻瘟病菌基因组还编码一些次级代谢产物,如编码22个聚酮合成酶(PKS),8个非核糖体多肽合成酶(NRPS)和10个PKS?NRPS杂合酶,其中PKS?NRPS杂合酶可能是子囊菌所特有的一类酶[26]三无毒基因ACE1编码聚酮合成酶,且与水稻中抗病基因Pi?33互作后诱导产生Pi?33介导的抗病反应[27]三ACE1功能缺失会导致该突变体菌株产生致病性,表明稻瘟病菌中的次级代谢产物也能行使效应分子功能诱导产生抗病反应[28]三由此可见,稻瘟病菌分泌的次级代谢产物在病原物入侵过程中对调节寄主反应起重要作用,其他一些次级代谢产物可能也具有效应分子的功能三3 水稻抗稻瘟病免疫系统
在与稻瘟病菌长期协同进化过程中,水稻形成了一套完整的防御系统,通过2层先天免疫系统来响应病原物的侵染[29-30]三第1层系统为水稻初级免疫系统,也称基础抗性,特异性地响应病原物关联分子模式(pathogen?associated molecular patterns,PAMP)所引发的免疫系统(PAMP?triggered immunity,PTI)[31]三第2层系统为效应分子诱导的免疫系统(effector?triggered immunity,ETI),特异性地响应病原物中的效应分子[32]三PTI和ETI一般都可分为3个步骤来诱导寄主产生抗病性[33]:第1步,水稻通过各种识别系统来检测病原物中的PAMPs或效应分子;第2步,通过诱导MAP(mitogen?activating protein)激酶[34]或转录因子[35]的表达而产生信号传导;第3步,防卫反应被诱导产生,主要包括抗病原物的次级代谢产物(植保素)的产生[36],细胞壁加厚[37],病程相关蛋白(PR)的表达[38-39],侵入位点的细胞程序性死亡等[40]三
3.1 水稻初级免疫系统
像所有其他多细胞生物体一样,当水稻遭受稻瘟病菌侵染后,能够识别非自我组分,并激活对稻瘟病菌的防卫反应三寄主表达的模式识别受体(pattern recognition receptors,PRR)可特异性识别微生物或病原物关联分子模式(PAMPs)[41-42]三这些分子模式属于病原物细胞外层组成部分,在寄主中是不存在的,寄主可以识别它们为外来物质,并诱导防卫反应来抵抗病原物的入侵三由寄主的PRR识别病原物的PAMPs 并诱导的防卫反应称为基础防卫反应,也称PTI三它是一层原始且保守的防卫反应,主要通过诱导寄主细胞壁修饰,胼胝质沉积及防卫相关蛋白的表达等来抵抗稻瘟病菌的入侵[39],基础抗性允许有限的病原物侵染发生三
水稻中识别稻瘟病菌中PAMPs的PRR相应研究较少,最典型的例子是几丁质激发子结合蛋白(chitin elicitor binding protein,CEBiP)所介导的水稻对稻瘟病菌的基础防卫反应[43]三作为真菌细胞壁重要组分的几丁质能够在植物和动物中激发多种防卫反应[44],包括活性氧(reactive oxygen species,ROS)的产生,病程相关基因的表达和植保素的合成等三水稻中的CEBiP是一种包含2个LysM结构域但缺乏胞内激酶结构域的跨膜糖蛋白,该蛋白含有328个氨基酸残基及聚糖链,在其C端具有一个跨膜结构域[43]三RNAi敲除CEBiP基因后会抑制几丁质诱导的ROS的产生及病程相关基因的表达,表明CEBiP是水稻细胞中感应及传导几丁质寡聚糖激发子信号的关键因子[43,45]三
3.2 效应分子诱导的免疫反应
许多稻瘟病菌株能够在某些水稻品种上产生感病反应,表明其已具备一套机制来规避水稻的PTI三进一步研究发现,这主要是通过激活稻瘟病菌分泌的毒性因子来直接抑制基于PTI的寄主监控机制达到的[46]三实际上,许多植物病原物能够分泌并运送效应分子到植物细胞内,而效应分子的首要功能就是抑制植物的基础防卫反应[29,47-51],如效应分子蛋白Slp1可以与几丁质结合从而抑制其与CEBiP的结合而产生的基础防卫反应[52],而效应分子蛋白AvrPiz?t在烟草中表达能够抑制凋亡前体蛋白BAX诱导的细胞程序性死亡(programmed cell death,PCD)从而引起感病反应[18]三在水稻-稻瘟病菌互作的共同进化过程中,水稻又进一步获得了具有更特异性的抗病蛋白来直接或间接识别稻瘟病菌效应分子蛋白三这种识别激活了第2层防卫反应,即ETI,它能够诱导更强的抗病反应,并且会伴随着钙离子流二超氧化物二一氧化氮的生成及侵入位点的细胞程序性死亡[53]三
效应分子诱导的免疫反应(ETI)主要是由一类具有核苷酸结合位点和富含亮氨酸重复结构域的受体
4
南 京 农 业 大 学 学 报第35卷蛋白所调控的,这是一类在植物中发现的最大的抗病蛋白家族,目前在拟南芥中有150个基因,在水稻中约有600个基因[1]三NBS?LRR蛋白的命名主要是其含有1个保守的核苷酸结合位点结构域和1个变异度极高的C端富含亮氨酸重复结构域三在这2个结构域之间是1个称为ARC结构域(Apaf?1,R proteins, CED?4)的区域[54]三ARC结构域可进一步分为结构和功能迥异的2个单元:ARC1和ARC2[55-56]三NB结构域和ARC结构域一起组成了有功能的核苷酸结合位点区[57]三而根据N端序列的差异,又可将NBS?LRR蛋白分为2种类型:具有白细胞介素受体结构的NBS?LRR和具有卷曲螺旋结构的NBS?LRR[58]三在水稻中主要为第2类,即具有卷曲螺旋结构的NBS?LRR三
3.3 抗病基因-无毒基因识别的分子机制
NBS?LRR抗病蛋白能够直接或间接地与效应分子蛋白互作产生抗病反应三Keen[59]依据Flor的基因对基因假说,建立了 受体-配体”模型三该模型认为无毒基因作为配体能够直接与作为受体的抗病基因互作诱导植物的抗病反应,无毒蛋白Avr?Pita与相应的水稻抗性蛋白Pi?ta间的互作验证了这一模型三Pi?ta编码一种含有核苷酸结合位点及C端富亮氨酸重复区域(LRD)的细胞质受体蛋白[60]三在稻瘟病菌中克隆的无毒基因的产物Avr?Pita(以前被称为Avr2?YAMO)全长223个氨基酸,N末端有分泌信号和保守的金属蛋白酶功能域,其成熟蛋白含176个氨基酸(Avr?Pi?ta176)[60-61]三Jia等[17]通过酵母双杂交和体外结合试验,发现Avr?Pi?ta176能够直接特异性地与Pi?ta的LRD相互结合,并在水稻中引起Pi?ta抗性反应三Pi?ta的LRD或Avr?Pi?ta176任何一个氨基酸的改变,都会导致它们之间的结合失败,导致水稻抗性丧失三另一个抗病基因Pi?d2[62]是一个非NBS?LRR结构基因,它编码一种具有胞外的球状甘露糖特异性结合凝集素和胞内丝氨酸-苏氨酸激酶结构域受体类激酶,位于细胞质膜上三Pi?d2的凝集素结构域含有疏水区,形成易与配体结合的结构区,这些结果表明Pi?d2可能是通过直接互作机制来识别其对应的无毒蛋白三
到目前为止,在水稻中至少克隆了19个抗稻瘟病基因[63-67],在稻瘟病菌中仅克隆了AvrPi?ta[60-61]二Avr1?CO39[68]二ACE1[27]二AvrPiz?t[18]二AvrPia[19,25]二AvrPii[25]和AvrPik/km/kp[25]7个无毒基因三抗性基因与无毒基因成对克隆的情况仅限于AVRPita?Pita[60-61]二AVRPiz?t?Pizt[18,69]二AVRPia?Pia[19,25,67]和AVRPik/ Pikm/Pikp?Pikm[25,70]三虽然无毒基因AVRPia和AVRPik/Pikm/Pikp导入到含有相应抗病基因的水稻原生质体细胞中会导致细胞发生程序性死亡,但它们与相应抗病基因之间的互作机制还不清楚[25]三因此,在克隆抗性基因和无毒基因的同时,协同研究无毒基因和抗性基因的功能可能有利于进一步深化对病原物与寄主间识别与互作机制的了解[71]三
3.4 水稻抗病信号途径及下游响应反应
水稻与稻瘟病菌的互作是一个连续过程,它从稻瘟病菌接触水稻开始,到水稻产生明显的抗病或感病反应告终三该过程包含水稻与稻瘟病菌的相互识别信号的传递,而每次的传递都可产生相应的生化反应,从而发挥相应的生理功能三如钙离子流和活性氧的产生,促分裂原活化蛋白激酶(MAPKs)的激活,转录因子的活化,防卫相关基因的表达,侵入位点附近细胞壁的加厚及PCD等三PTI和ETI下游调控的基因表达特征基本相同,表明它们可能通过相同或部分重叠的信号途径调控下游基因的表达三如PTI和ETI都需要OsRac1(一种GTPase)的参与,OsRac1主要功能是调控下游蛋白酶的激活三研究表明OsRac1能够通过RAR1?SGT1?HSP90?HSP70复合体直接与水稻中NBS?LRR类抗病蛋白Pit互作并调控Pit介导的免疫反应[72-73],同时OsRac1也能调控MAPK6介导的MAPK免疫信号传导途径[74]三MAPK6能够与OsRac1?RAR1?HSP90?STG1复合体一起参与NBS?LRR类抗病蛋白Pit介导的信号途径[72,74],MAPK6也在几丁质诱导水稻合成植保素来限制稻瘟病菌侵入过程中发挥重要作用[75]三这些结果表明MAPK6在水稻中同时参与了PTI和ETI介导的MAPK信号传递三
4 研究展望
近十多年来,水稻-稻瘟病菌互作机制研究取得了很大发展,包括稻瘟病菌入侵全过程的动态监测,稻瘟病菌全基因组的测序二基因预测和功能分析,抗病蛋白与无毒蛋白互作证据的发现等,NBS?LRR在水稻抗病过程中的功能等三水稻-稻瘟病菌的互作已成为研究植物与病原物互作的模式系统,但水稻-稻瘟病菌互作方面仍有以下一些问题有待进一步的研究三
5 第5期张红生,等:水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展
4.1 稻瘟病菌效应分子以何种方式侵入水稻细胞?
植物病原细菌中的三型分泌系统(typeⅢsecretion system,TTSS)对病原细菌的致病性至关重要三通过三型分泌系统,单个植物病原细菌能够分泌15~30个效应分子到寄主细胞中[76]三而三型分泌系统功能缺失的菌株只能诱导初级防卫反应而丧失致病性[77-78]三稻瘟病菌没有病原细菌这种分泌系统,研究表明稻瘟病菌菌丝侵入水稻细胞后会被水稻细胞内陷的质膜包围,苯乙烯脂荧光染料FM4-64染色发现有些侵入菌丝膜系统与水稻细胞内膜结构结合[10]三稻瘟病菌是否通过膜系统将效应分子分泌到稻瘟病菌细胞壁与内陷的水稻细胞质膜之间的质外体之间区域或直接分泌到水稻细胞质中,还不得而知三阐明稻瘟病菌效应分子进入水稻细胞的转运机制仍然是水稻与稻瘟病互作研究中的一个挑战三
4.2 为什么需要2个NBS?LRR基因介导其对同一个稻瘟病菌株的抗性?
在水稻中克隆的19个抗稻瘟病基因中,有3个抗病基因需要2个NBS?LRR基因介导其对稻瘟病的抗性,在抗病基因Pikm位点鉴定出2个候选的NBS?LRR基因(Pikm1?TS和Pikm2?TS),互补试验表明带有其中任何一个NBS?LRR基因的转基因株系都不能介导Pikm的抗性,只有当2个候选基因都转到同一个株系时才能介导其抗性,表明Pikm介导的抗性是由2个相邻的NBS?LRR基因控制的[70]三互补试验表明,Pi5介导的抗性是由2个NBS?LRR基因Pi5?1和Pi5?2控制的[79],最近克隆的Pia可能也是如此[67]三在其他植物中克隆的抗病蛋白也有需要2个不同的NBS?LRR基因来特异性地识别病原菌中的效应分子的报道[80-82]三可能的解释是2个抗性蛋白相互结合形成 抗性复合体”一起识别无毒蛋白,或者其中一个抗病蛋白在另一个抗病蛋白下游信号途径发挥作用[83]三
4.3 为什么有的NBS?LRR基因会具有广谱抗性?
在所定位和克隆的稻瘟病抗性基因中,Pi1[84]二Pi2[69]二Pi?gm[85]和Pi?hk1[86]等为广谱抗性基因,同一个抗病基因以何种方式识别多个稻瘟病生理小种中的无毒基因,目前还不清楚三拟南芥中的RIN4蛋白与无毒蛋白AvrRPM1和AvrB之间的互作[87]也许能给我们一些启示,RIN4蛋白能够与NBS?LRR蛋白RPM1形成复合体,而无毒蛋白AvrB和AvrRPM1与RIN4识别后能够磷酸化RIN4蛋白,从而激活RPM1介导的防卫反应[88-89]三因此,无毒蛋白对RIN4的修饰可能解释单个抗病蛋白(RPM1)识别多个无毒蛋白三水稻-稻瘟病菌互作是一个复杂的过程,互作引起的形态二生理二分子水平上的变化涉及许多复杂因子的共同调控,现有的理论和技术对于全面深入地认识此过程还有一定的局限性三随着现代生物技术的发展,水稻与稻瘟病菌相互作用的机制必将得到全面解析,应用这些机制将能建立水稻防御稻瘟病菌入侵的作用模型,并可促进形成更有效和更具有针对性的水稻抗病育种体系三
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责任编辑:沈
波
张红生:南京农业大学教授,博士生导师,南京农业大学国际合作与交流处处长兼国际教育学院院长,
中国水稻研究所兼职研究员,中国稻米产业协会理事三主要研究方向:水稻种质资源创新与利用,水
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